Początki monasteru supraskiego sięgają XV wieku. W 1498 roku wojewoda nowogródzki, Aleksander Chodkiewicz, oraz arcybiskup smoleński, Józef Sołtan, wspólnie założyli monaster w Gródku, niedaleko późniejszego Supraśla. Życie świeckie wokół zamku w Gródku zakłócało duchowe życie mnichów. Dlatego, dwa lata później, przenieśli się na uroczysko Suchy Hrud, gdzie powstała Ławra Supraska. Król Aleksander Jagiellończyk potwierdził akt erekcyjny monasteru.
Fundatorami monasteru byli magnat Aleksander Chodkiewicz i metropolita Józef Sołtan. Rodzina Chodkiewiczów była jedną z najważniejszych magnackich rodzin Wielkiego Księstwa Litewskiego, a Aleksander był wojewodą nowogródzkim i marszałkiem Wielkiego Księstwa Litewskiego. Z kolei Józef Sołtan, również pochodzący z zamożnej rodziny, został metropolitą kijowskim i całej Rusi.
Monaster Supraski nie powstał od razu w obecnym Supraślu, lecz w odległym o trzydzieści kilometrów Gródku, w miejscu nazywanym Zamek Supraśl, które było rodową siedzibą Chodkiewiczów. Ten zamek leżał na skrzyżowaniu ważnych dróg, a rzeka Supraśl łączyła oba miejsca. Jednak granice zmieniły się po drugiej wojnie światowej, przerywając te szlaki komunikacyjne. Monaster Supraski został założony przez mnichów, którzy przybyli z Kijowa, a być może także ze Świętej Góry Atos. Właśnie dzięki nim, monaster ten przyniósł ze sobą bogate duchowe doświadczenie oraz wiele liturgicznych ksiąg pochodzących z Bałkanów.
Zamek Supraśl, na którym powstała cerkiew św. Jana Teologa, został otoczony z każdej strony wodą – rzeką lub fosą. Mnisi zamieszkali w skitach w lesie, oddalonych od zamku. Obecnie, w sierpniu, odbywa się pielgrzymka kajakowa z Gródka do Supraśla na święto Supraskiej Ikony Matki Bożej.
Historia monasteru Supraskiego jest bogata i związana z wieloma postaciami, takimi jak Helena, córka księcia moskiewskiego, która w 1495 roku wyszła za mąż za wielkiego księcia litewskiego Aleksandra Jagiellończyka. Pomimo nacisków, pozostała wierna prawosławiu i wsparła rozwijający się monaster w Puszczy Błudowskiej. Dzięki jej wpływom, prawosławie miało względny spokój w Wielkim Księstwie Litewskim aż do unii brzeskiej w 1596 roku.
Uroczysko, na którym powstał monaster, nosiło nazwę Suchy Hrud, a nazwa ta wskazywała na jego położenie nad błotnistą rzeką Supraśl. Mnisi, pragnąc znaleźć nowe, spokojne miejsce, puścili drewniany krzyż z cząstką Krzyża Świętego na rzece Supraśl, który wskazał im to uroczysko. Tam w 1500 roku powstała wspólnota mnichów, a później miasteczko Supraśl.
Historia monasteru Supraskiego jest fascynującym przekazem o duchowym dziedzictwie tej okolicy i wpływie wielu wybitnych postaci na jego rozwój.